La Atari ST fue presentada en la feria de electrónica de consumo de Las Vegas en 1985. Fue la gran sorpresa de la feria ya que hacía sólo seis meses que Jack Tramiel (fundador de Commodore ) había comprado Atari Inc. (a la que más tarde, el cambiaría el nombre por Atari Corp. ).

Las letras "ST" es la abreviación de "Sixteen/Thirty-two" (en castellano, dieciséis/treinta y dos), referencia del procesador interno de 32-bits de Motorola 68000 con los buses externos de 16-bits, aunque corrió el rumor de que las letras ST se referían realmente a "Sam Tramiel", hijo de Jack Tramiel y presidente de Atari Corp..

La serie ST fue lanzada al mercado por Atari aunque, en su estancia en Commodore, Tramiel había contratado a Amiga Corp. para fabricar una computadora personal de 16 bits, pero las cuestiones legales al irse de Commodore causaron la disolución de ese contrato.

Como resultado, Commodore Computer lanzaba la Amiga y en Atari creaban la ST usando electrónica a medida para lanzar una computadora coincidiendo con el lanzamiento de la Amiga de Commodore.

También fue diseñada para ser una "asesina de Macintosh", y fue llamada el "Jackintosh" ya que era una seria alternativa a las Mac (en el terreno musical y autoedición) por mucho menos dinero. De hecho Atari lanzo esta serie bajo el lema "Power without price".

Ofrecía características nunca antes encontradas en las computadoras personales: microprocesador de 16 bits, varios puertos, interfaz MIDI de serie, alta resolución gráfica, cantidad de colores, GUI realzado (Interface gráfica del usuario). Era mucho más barata y expandible que la Macintosh (MIDI, gráficos, colores, etc) y las competidoras no eran muy numerosas (la Commodore 128, PC AT, y compatibles, y el viejo CP/M). Esto explica porqué más de 6 millones de Atari ST fueron vendidas en todo el mundo.

Durante la década de los ochenta hasta mediados de los 90 fue el núcleo de la mayoría de estudios audiovisuales dado que incluía interfase MIDI de serie. En ella se popularizaron estándares del software musical como Cubase de Steinberg y Notator de Emagic (antecesor de Logic Audio).

La Atari ST se destacó como una de las computadoras con más cantidad y calidad de juegos, aunque Amiga la superó ampliamente en todos los aspectos.